Persona 4 se passa no mesmo universo que Persona 3 em uma cidade rural chamada Inaba. Há assassinatos misteriosos ocorrendo sempre que há nevoeiro após chuva forte. Havia também rumores sobre um canal de televisão chamado Mayonaka TV, que só é exibido à meia-noite, durante o qual se diz que é possível ver seu “outro eu” quando se olha para a tela da TV. Após ouvir sobre um assassinato recente não resolvido que ocorreu durante a nevoeira, os personagens — o personagem principal, Chie e Yōsuke — discutem como cada um deles havia tentado assistir ao canal de TV misterioso e testemunhou a vítima do assassinato.
O protagonista mais tarde percebe que à meia-noite, quando o canal está no ar, seu corpo pode se fundir com a TV como uma porta de entrada para um mundo infestado de sombras. Após descobrir isso, eles decidem explorar. Quando entra completamente nesse mundo pela primeira vez, atordoado e confuso, o personagem principal conhece Teddie. Mayonaka TV e os assassinatos na cidade parecem ter uma conexão. As vítimas de assassinato podem ser apenas vítimas de Mayonaka TV. Todos decidem que vão tentar resolver os assassinatos misteriosos explorando o mundo oculto de Mayonaka TV.
Após os eventos finais de Persona 3 em 31 de janeiro de 2010, Persona 4 começa em 11 de abril de 2011, colocando o início de Persona 4 quatorze meses após o fim de Persona 3, o que também é evidente pela aparência de uma Chihiro mais velha, que agora é aluna do terceiro ano.
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